Diet of an Assemblage of Four Species of Turtles (Podocnemis) in the Rio Uatumã, Amazonas, Brazil
The structure and functioning of freshwater turtle communities remain understudied topics, especially in tropical regions where biodiversity is higher. The objective of our study was to compare the diets of Podocnemis erythrocephala, P. expansa, P. sextuberculata, and P. unifilis living in syntopy in Amazonas, Brazil. We tested for qualitative and quantitative variations in the way different species used the same available food resources. We collected fresh stomach flushings from all turtles captured in trammel nets in three lakes in 2012. Sampling was conducted in the four distinct tropical seasons: beginning of rainy season (rising water), peak of rainy season (rapidly rising water), end of rainy season (highest flooded forest water level), and dry season (when water levels were receding). We tested the hypothesis that different food items are available in different quantities at different times of the year due to the seasonality of fruiting trees and other plants in response to the wet and dry conditions. We examined whether food items consumed were related to turtle body size and if there was feeding niche overlap among species. Podocnemis sextuberculata consumed the least amount of food by volume, while P. expansa consumed the highest diversity of food items. All four species are primarily herbivorous, and their diets were composed mainly of fruits and seeds (85.4% mean proportion by volume). Genipa americana (Rubiaceae) was most important in the diet of all species, except in P. sextuberculata. We found some evidence of seasonal differences in the consumption of some plant species. Body size did not influence qualitative (diversity of food items eaten) or quantitative variation of food items (volume), except in P. erythrocephala for which we detected a significant linear relationship between carapace length and the volume of stomach contents. The highest food niche overlap was between P. expansa and P. unifilis, and the lowest niche overlap was between P. erythrocephala and P. sextuberculata. Turtles tended to partition food resources more in areas that had more species feeding in syntopy than in areas with fewer syntopic species. A estrutura e o funcionamento de comunidades de tartarugas de água doce permanecem sendo tópicos pouco estudados, especialmente em regiões tropicais onde a biodiversidade é alta. O objetivo do nosso estudo foi comparar as dietas de Podocnemis erythrocephala, P. expansa, P. sextuberculata, P. unifilis vivendo em sintopia no Amazonas, Brasil. Nós testamos as variações qualitativas e quantitativas no modo em que as diferentes espécies usaram os mesmos recursos alimentares disponíveis. Nós coletamos amostras dos conteúdos estomacais, por meio de lavagens,de todas as tartarugas capturadas, utilizando-se as redes do tipo malhadeiras feiticeiras em três lagos no ano de 2012. Amostragem foi conduzida nas quatro diferentes estações tropicais: começando pela estação chuvosa (águas subindo), pico da estação chuvosa (águas subindo rapidamente), fim da estação chuvosa (maior nível de água nas florestas alagadas) e estação seca (quando o nível das águas estava diminuindo). Nós testamos a hipótese que diferentes itens alimentares estão disponíveis em diferentes quantidades em diferentes épocas do ano devido à sazonalidade de frutificação das árvores e outros vegetais em resposta às condições de umidade e seca. Nós testamos se os itens alimentares consumidos estavam relacionados com o tamanho corporal das tartarugas e se havia sobreposição de nicho alimentar entre as espécies. Podocnemis sextuberculata consumiu a menor quantidade de alimento por volume, enquanto P. expansa consumiu a maior diversidade de itens alimentares. Todas as quatro espécies são primariamente herbívoras e suas dietas foram compostas principalmente por frutos e sementes (85,4% de proporção média por volume). Genipa americana (Rubiacea) foi o item mais importante na dieta de todas as espécies, com exceção de P. sextuberculata. Nós encontramos alguma evidência de diferenças sazonais no consumo de algumas espécies vegetais. Tamanho corporal não teve influência na variação qualitativa (diversidade dos itens alimentares consumidos) nem na variação quantitativa dos itens alimentares (volumes), exceto em P. erythrocephala, para a qual nós detectamos uma relação linear significativa entre comprimento de carapaça e volumes dos conteúdos estomacais. A maior sobreposição de nicho alimentar foi obtida entre P. expansa e P. unifilis, e a mais baixa entre P. sextuberculata e P. erythrocephala. Tartarugas tendem a particionar mais os recursos alimentares em áreas em que há mais espécies se alimentando em sintopia do que em áreas com menos espécies sintópicas.

(A ) Location of Reserva de Desenvolvimento Sustentável (RDS) Uatumã in the state of Amazonas, Brazil. (B) Points where nets were set to capture turtles in lakes (C) Calabar, (D) Maracarana, and (D) Jaraoacá.

Relationship between total volume of stomach contents and straight line carapace length of individuals of (A) Podocnemis erythrocephala (n = 11), (B) P. expansa (n = 41), (C) P. sextuberculata (n = 19), and (D) P. unifilis (n = 36), in RDS Uatumã, Amazonas.

Non-metric Multidimensional Scaling (NMDS) of the total volume of the subcategories of food items found in the four species of Podocnemis in the RDS Uatumã, Amazonas. Podocnemis erythrocephala (square), P. expansa (circle), P. sextuberculata (triangle), and P. unifilis (diamond). The STRESS similarity index = 0.020. STRESS = Standardized Residual Sum of Squares; the lower the value of STRESS, the better the data fit (Legendre and Legendre, 1998). The STRESS value here is lower than that in Figure 4, suggesting that the use of subcategories of food items was more important for distinguishing the feeding habits among these four turtle species than the volume of general food items.

Non-metric Multidimensional Scaling (NMDS) of the total volume of food items found in the four species of Podocnemis in the RDS Uatumã, Amazonas. P. erythrocephala (square), P. expansa (circle), P. sextuberculata (triangle), and P. unifilis (diamond). The STRESS similarity index = 0.099. STRESS = Standardized Residual Sum of Squares; the lower the value of STRESS, the better the data fit.
Contributor Notes
Associate Editor: J. D. Litzgus.